Après s'être rendu au temple de la Triforce, Link se retrouve propulsé dans le royaume d'Holodrum. Peu de temps après son arrivée, il rencontre Din, l'Oracle des Saisons. C'est à ce moment qu'Onox, le Général des Ténèbres, se manifeste et kidnappe l'Oracle.
Les saisons se dérèglent suite à la disparition de Din et c'est à l'aide du Sceptre des Saisons que vous tenterez de ramener la paix en Holodrum. Vous explorerez aussi un monde sous-terrain très étrange : Subrosia.
De plus, il vous faudra réunir les différentes Essences de la Nature afin de libérer l'Oracle prisonnière dans le château d'Onox. Une fois le jeu terminé, vous pourrez poursuivre votre aventure à l'aide d'un code à utiliser dans Oracle of Ages, moitié complémentaire de l'histoire.